Einen weiteren historischen Kirchenbau auf dem Kathedralenplatz des Kremls stellt die Mariä-Verkündigungs-Kathedrale dar. Man findet sie an der südwestlichen Ecke des Platzes, in der Nähe der Borowizki-Straße und unmittelbar an den Großen Kremlpalast angrenzend.

Um 1291 entstand an der gleichen Stelle vermutlich erstmals eine Holzkirche[41], die dem orthodoxen Fest der Mariä Verkündigung geweiht wurde. Im 14. Jahrhundert brannte sie ab und wurde durch eine steinerne Kirche ersetzt, die wiederum gegen Ende des 15. Jahrhunderts abgetragen wurde. Daraufhin begannen aus der russischen Stadt Pskow eingeladene Kirchenbaumeister mit der Errichtung der heutigen Kathedrale, die 1489 abgeschlossen wurde. Da sich schon damals in unmittelbarer Nähe des Gotteshauses, an Stelle des heutigen Großen Kremlpalastes, Gemächer der Moskauer Großfürsten befanden, nutzten Letztere die Verkündigungskathedrale als ihre Hauskirche und ließen dazu eine Übergangsgalerie vom Palais direkt in die Kathedrale errichten. Mitte des 16. Jahrhunderts wurde das Gotteshaus auf Geheiß Iwan des Schrecklichen, des ersten gekrönten russischen Zaren, erheblich ausgebaut. Noch bis zum Bau des Terem-Palastes in den Jahren 1635–1636 diente die Mariä-Verkündigungs-Kathedrale den Zaren als Hauskirche.

Im 18., 19. und 20. Jahrhundert musste die Kathedrale erneut mehrfach umgebaut oder restauriert werden, da sie bei Bränden und Kampfhandlungen immer wieder in Mitleidenschaft gezogen wurde. Heute ist sie, wie die anderen beiden Kreml-Kathedralen, vorrangig ein Museum; Gottesdienste finden vereinzelt aber auch statt, so am Feiertag der Mariä Verkündigung.

Die an ihren Fassaden weiß verkleidete Kirche hat heute neun Zwiebeltürme (ursprünglich waren es nur drei). An die Südfassade ist ein Aufgang angebaut, der in den 1570er-Jahren auf Wunsch Iwan des Schrecklichen entstand. Betreten werden kann die Kathedrale gegenwärtig aber nur durch den Aufgang an der Ostseite. Der Innenraum ist in Seitengalerien sowie den Hauptaltarraum unterteilt, die voneinander durch kunstvoll ornamentierte Portale getrennt sind. Im Altarraum zählt die fünfrangige Ikonostase zu den Hauptsehenswürdigkeiten; an ihr sind auch bekannten Malern wie Andrei Rubljow oder Theophanes dem Griechen zugeschriebene Ikonen ausgestellt. Sowohl der Altarraum als auch die Galerien sind ausgiebig mit Wand- und Gewölbefresken aus dem frühen 16. Jahrhundert ausgeschmückt.